Cat Quest III is een 2,5D actie-RPG waarin je de rol speelt van een piratenpoes. Je verkent de fantasierijke open wereld van de Cataïben, een schiereiland vol pi-ratten die op zoek zijn naar de Noordster, een legendarische verloren schat. Samen met je spook bevaar je de Cataïben in je eigen schip.
Voor de eerste keer in de serie bevaar je de zee en strijd je in je eigen schip. Verken de wateren met je schip, leg aan op de kust en ga verder om schatten te vinden. Er zijn talloze schatten te vinden, zoals nieuwe wapens, toverspreuken en kostuums.
Je kunt kiezen om de verste uithoeken van de Cataïben op je gemak te verkennen of om allerlei eigenaardige personages te helpen met hun missies. Het verhaal is open en jij bepaalt hoe het afloopt.
Cat Quest III bevat een navigatiekaart en een stickervel om belangrijke personages en locaties te markeren.