In een verre toekomst bewonen mensen de aarde niet langer. De oorzaak van hun verdwijning (of misschien wel hun ondergang) is onbekend, maar hun afwezigheid liet een leegte achter die klaar was om te worden ingevuld door een andere intelligente soort.
Gedurende talloze generaties evolueerde één soort van de honingbij om die leegte te vullen. Ze groeiden in omvang en intelligentie om een zeer geavanceerde samenleving te worden. Ze noemen zichzelf Mellifera, en ze hebben aanzienlijke technologische vooruitgang geboekt, naast de technologie die ze hebben overgenomen van menselijke ruïnes, inclusief ruimtereizen.
In Apiary controleert elke speler een van de twintig unieke facties. Je factie begint het spel met een bijenkorf, enkele hulpbronnen en werkbijen. De uitdaging van plaatsing van werkers en het bouwen van bijenkorven staat je te wachten: verken planeten, verzamel hulpbronnen, ontwikkel technologieën en maak gravures om de sterke punten van je factie te tonen (gemeten in overwinningspunten) gedurende één jaar. Echter, de schaarste nadert snel, en je werkers kunnen slechts enkele acties ondernemen voordat ze moeten overwinteren! Kun je gedijen of slechts overleven?